Dragon Quest III è ambientato molti anni prima del Dragon Quest originale, in un mondo che presenta una grande somiglianza con il mondo reale. Un demone malvagio, Baramos, minaccia di distruggere il mondo. L'eroe, figlio o figlia della leggendaria Ortega (puoi scegliere di essere maschio o femmina), recluta fino a tre compagni di viaggio e parte per sconfiggere Baramos, solo per scoprire più tardi che Baramos è in realtà solo un discepolo di Zoma, il demone che governa il Mondo Oscuro sottostante. L'eroe poi viaggia nel Mondo Oscuro, noto come Alefgard nelle successive puntate della serie, e riporta la luce. Per il suo coraggio, l'eroe riceve il titolo di Loto (Erdrick nella versione NES). Il flusso del gioco è il seguente. L'eroe lascia il proprio paese natale, Aliahan, per esplorare il mondo e ottenere tre chiavi necessarie per aprire le porte in tutto il gioco. Dopo aver salvato un paio di città di Baharata dall'astuto Robbin' 'ood, l'eroe riceve Black Pepper, che scambia per una nave da vela a Portoga. Con la nave, l'eroe ottiene la Chiave Finale e i sei globi mistici che sono usati per riportare in vita la leggendaria Lamia. Lamia conduce l'eroe al castello di Baramos. Dopo una feroce battaglia, la festa dell'eroe viene interrotta quando Zoma attacca e apre il varco al Mondo Oscuro. Nel Mondo Oscuro, l'eroe ottiene le Pietre della Luce Solare, il Bastone della Pioggia e il Sigillo di Rubiss. Questi oggetti vengono poi scambiati per Rainbow Drop. Questo oggetto crea un ponte, che conduce l'eroe al castello di Zoma per lo scontro finale.