Quando Primagen's Lightship fu distrutta alla fine di Turok 2: Seeds of Evil, la reazione a catena che scatenò fu talmente potente da annientare completamente l'universo com'era, spingendo Oblivion, un'entità cosmica mostruosa che consuma i corpi dei vivi e che regnò prima della nascita dell'universo, ai limiti stessi della distruzione. Nonostante fosse stato completamente devastato, Oblivion sopravvisse e ora cerca disperatamente un mezzo per oltrepassare il Netherscape che separa il mondo vivente dai Lost Lands, un mondo strano e primitivo in cui il tempo non ha alcun significato. Gli ultimi brandelli della fonte di energia pura che ha creato il mondo vivente e che aveva quasi annientato Oblivion sono contenuti all'interno del Light Burden, la borsa che ogni membro della discendenza Turok ha portato. In profondità nelle Lost Lands, gli scagnozzi di Oblivion hanno un massiccio quartier generale da cui radunano i loro eserciti e dirigono le loro operazioni. Il gioco inizia con l'attuale Turok, Joshua Fireseed, che sogna un bambino che deve essere protetto, poiché è l'ultimo della discendenza Fireseed. Durante quella notte, Oblivion Spawns si teletrasportano nella sua casa e cercano di uccidere Joshua nel sonno. Joshua li sorprende e combatte, ma è in inferiorità numerica. Poi dice a sua sorella Danielle e a suo fratello Joseph di fuggire, mentre lui rimane indietro con una bomba in mano per far esplodere gli Spawns, insieme a se stesso. Mentre Danielle e Joseph scappano, vengono attaccati da un mostro, ma Adon, un'aliena che aveva aiutato Joshua nel gioco precedente, li salva e li teletrasporta a una riunione del consiglio per affrontare la situazione di Oblivion. Decidono che o Danielle o Joseph deve diventare il prossimo Turok, e il giocatore deve scegliere. Il giocatore dovrà infiltrarsi nel quartier generale dei nemici per distruggere il flagello dell'universo.