La storia del gioco si svolge tra Prince of Persia: The Sands of Time e Prince of Persia: Warrior Within. Il gioco è ambientato in Persia, in India e nella fittizia Aresura. Ognuno di questi luoghi invia tre generali per combattere le loro guerre. Il Principe scopre di essere braccato dal Dahaka, un'incarnazione del fato, perché ha interferito con il tempo e ha ingannato la propria morte nel processo. Tuttavia, il Principe inavvertitamente provoca un conflitto tra Persia e India. Nel corso del gioco, il Principe affronta i Deavas, una razza leggendaria di demoni contenuti in una scatola che apre, e Kalim, il Principe dell'India e fratello della sua amata Farah, che aveva perduto da tempo. A causa delle guerre, il Principe diventa più cupo e maturo. Il gioco fornisce informazioni su ciò che accade tra i due giochi nella trilogia The Sands of Time.