La storia di Eternal Darkness si svolge in quattro luoghi principali tra i quali il gioco salta avanti e indietro nel tempo. Essi includono un complesso di templi sotterranei chiamato Forbidden City, in Persia; un tempio Khmer ad Angkor Thom, Cambogia; Oublié Cathedral in Amiens, Francia (da non confondere con Amiens Cathedral); e la Roivas Family Estate nel Rhode Island, che porta anche a una antica città sotterranea chiamata Ehn'gha sotto la villa. Ogni volta che un luogo viene visitato, lo si fa in una diversa epoca. Coprendo dal 26 a.C. al 2000 d.C. Quasi la metà di esse si svolge nel XX secolo. Ogni era e personaggio diverso offre una prospettiva temporale e personale diversa sul luogo. I capitoli presenti nel gioco non sono scoperti in ordine cronologico. Invece, per rendere la narrazione più drammatica, ogni capitolo salta tra le epoche della trama. Tuttavia, nonostante la storia generale salti avanti e indietro nel tempo, i capitoli seguono l'ordine cronologico all'interno delle loro rispettive ambientazioni. Questo è dovuto al fatto che ogni ambientazione ha anche la sua storia contenuta. Nel 2000 d.C., Alexandra Roivas si ritrova a tornare presso la tenuta di famiglia nel Rhode Island dopo che suo nonno, Edward Roivas, l'unico parente vivente, è stato brutalmente assassinato. Due settimane dopo il ritorno, con la polizia locale che non è riuscita a fare progressi nelle indagini, Alex decide di ispezionare la villa in cerca di indizi, e si imbatte in una stanza segreta contenente un libro rilegato in pelle umana chiamato Tome of Eternal Darkness. Decidendo di leggerlo, scopre che contiene resoconti di varie persone nel passato, a cominciare dalla storia di Pious Augustus.