Link, un giovane contadino i cui compiti vanno dal far pascolare le capre al sorvegliare i bambini, viene incaricato dal sindaco di sbrigare una commissione a Castle Town. Ma quel giorno le cose andarono strane: la terra diventò buia e strane creature apparvero da un altro mondo chiamato Twilight Realm, che trasforma la maggior parte delle persone in fantasmi. A differenza degli altri, Link si trasforma in un lupo ma viene catturato. Una figura misteriosa di nome Midna lo aiuta a liberarsi e, con l'aiuto della sua magia, partono per liberare la terra dalle ombre. Link deve esplorare l'immensa terra di Hyrule e scoprire il mistero dietro la sua discesa nell'oscurità.