Il lungo tempo amico di Adol Christin, Dogi, desidera tornare nella sua città natale, Redmont, dopo aver sentito di strane turbamenti che stanno avvenendo lì. Sempre alla ricerca di un’avventura, Adol si unisce a lui e presto scopre la causa di questo nuovo male. Ys III: Wanderers from Ys si discosta dal sistema di combattimento a "scontri con i nemici" dei primi due giochi, permettendo ad Adol di controllare la sua spada in diverse direzioni. Oltre a cambiare il sistema di combattimento, la prospettiva del gioco si sposta su una visuale side-scrolling, contrariamente a quella dall’alto dei titoli precedenti. Adol ora ha anche la capacità di saltare. Novità della serie sono gli anelli magici, che conferiscono a Adol diverse abilità di potenziamento come la cura e la protezione. Il gioco utilizza inoltre vari oggetti chiave trovati lungo il percorso per risolvere piccoli enigmi e far progredire la trama.