L'anno è il 2367, trentadue anni dopo la Grande Guerra. O almeno quello che pensavi fosse la Grande Guerra. La marea apparentemente infinita di navi capital Shivans, bombardieri e caccia, dotate di una tecnologia estremamente avanzata, era quasi opprimente. Mentre le razze Terran e Vasudan terminano di ricostruire le loro società decimate, un disturbo si cela nelle non troppo lontane regioni del sistema Gamma Draconis. Il tuo nemico è arrivato... e si chiedono cosa sia successo al loro distaccamento di ricognizione... Il gioco prosegue la storia di Descent: FreeSpace, ancora una volta proiettando il giocatore nel ruolo di un pilota che combatte contro gli enigmatici alieni, gli Shivans. Mentre difendi la razza umana e i suoi alleati Vasudan, il giocatore si trova anche ad intervenire per mettere a tacere una ribellione di elementi delle forze Vasudan (Hammer of Light) e delle forze umane (Neo Terran Front) che non vogliono collaborare tra loro.