Dopo essere sopravvissuto ai pericoli incontrati nel suo viaggio precedente, l'eroe viaggia con il mago Erasmus in un paese simile alla Grecia chiamato Silmaria. Il re è stato recentemente assassinato e, secondo le tradizioni della terra, la corona sarà consegnata a colui che supererà un concorso noto come Rites of Rulership. L'eroe entra nel concorso, assistito da Erasmus, Rakeesh e altri vecchi amici. Tuttavia, man mano che la competizione procede, i concorrenti vengono uccisi sistematicamente da un assassino sconosciuto. Tutte le vittime sono uccise vicino ai Dragon Pillars, che tengono il Dragon of Silmaria in cattività. L'eroe deve indagare sui crimini e salvare Silmaria da un grave pericolo. Dragon Fire è l'ultimo gioco della serie Quest for Glory. Come i precedenti giochi della serie, Dragon Fire è un ibrido tra avventura con enigmi e gioco di ruolo. Il giocatore parla con gli abitanti del mondo, raccogliendo indizi e oggetti necessari per completare le missioni e far progredire la storia. A differenza di tutti i suoi predecessori, Dragon Fire non ha schermi di combattimento separati; i combattimenti basati sull'azione hanno luogo sullo schermo di esplorazione, utilizzando una semplice interfaccia punta-e-clicca, simile a Diablo. Il gioco presenta una gestione di armi e armature più complessa rispetto agli altri giochi di Quest for Glory, rafforzando l'aspetto RPG. Molte missioni sono opzionali o possono essere completate in modi diversi. L'eroe può anche sposare una delle diverse figure femminili principali del gioco, a condizione che il giocatore faccia la cosa giusta per impressionare la ragazza.