All'inizio di Ultima IX, l'Avatar era tornato sulla Terra da un periodo di tempo non specificato prima di tornare in Britannia. Il gioco inizia subito dopo la fine di Ultima VIII, in cui l'Avatar viene trasportato in una Britannia controllata dal Guardian. Arriva in Britannia su una montagna che domina la fortezza del Guardian a Terfin. L'Avatar viene trasportato a Stonegate da Hawkwind the Seer (da Ultima IV), che gli informa che grandi colonne sono apparse in tutto il regno, e la loro influenza maligna ha causato pestilenze, carestie e altri disastri naturali. Sotto il loro potere, la gente di Britannia ha distorto le Virtù in imitazioni grottesche del loro vero significato. Il Guardian è aiutato da Lord Blackthorn, che guida i Wyrmguards e costringe la gente ad obbedire al Guardian. Con l'avanzare della missione, l'Avatar scopre che il Guardian ha rubato le Rune delle Virtù e le ha piegate nei glifi che formano il cuore di ciascuna delle colonne. La maggior parte del gioco consiste nel viaggiare attraverso i sotterranei per recuperare i glifi e visitare i Santuari delle Virtù per meditare e purificarli. Alla fine, si scopre che il Guardian non è altro che la metà oscura dell'Avatar stesso, e l'unico modo per salvare Britannia è che l'Avatar ascenda a un piano superiore, trascinando con sé il Guardian. Il giocatore è in grado di compiere questo tramite un incantesimo Armageddon lanciato dietro una Barriera della Vita, che porta l'Avatar e il Guardian a un piano superiore al di fuori di Britannia.