La storia segue gli adolescenti Elliot Edwards e Claris Sinclair, che entrano in Nightopia, un mondo dei sogni in cui si svolgono tutti i sogni. Con l'aiuto di Nights, un Nightmaren esiliato, iniziano un viaggio per fermare il malvagio sovrano Wizeman, intenzionato a distruggere Nightopia e di conseguenza il mondo reale. I giocatori controllano Nights volando attraverso i sogni di Elliot e Claris per raccogliere abbastanza energia da sconfiggere Wizeman e salvare Nightopia. Il gioco è presentato in 3D e impone limiti di tempo in ogni livello, in cui i giocatori devono accumulare punti per proseguire.