The Legend of Spyro: The Eternal Night è un platformer d'azione in 3D che si svolge subito dopo gli eventi della fine di The Legend of Spyro: A New Beginning. I giocatori controllano Spyro mentre cerca la sua amica Cynder. Inizialmente ha perso tutti i suoi diversi poteri di respiro dal primo gioco, ma gradualmente recupera la capacità di respirare fuoco, ghiaccio, terra ed elettricità. Una novità in questo gioco è la possibilità per Spyro di rallentare il tempo usando la sua abilità appena imparata 'Dragon Time'. Sebbene il gioco presenti alcuni puzzle di base che coinvolgono l'attivazione di interruttori, l'obiettivo principale rimane comunque il combattimento. L'attacco principale di Spyro è la testata, ma può anche utilizzare i suoi vari soffi per sconfiggere i nemici, a condizione che disponga di abbastanza potere magico. Guadagna anche gemme blu sconfiggendo i nemici, che gli permetteranno di potenziare i suoi poteri.