Quando la Lightship del Primagen fu distrutta alla fine di Turok 2: Seeds of Evil, la reazione a catena che scatenò fu talmente potente da eradicare completamente l'universo com'era esistito, spingendo Oblivion, una mostruosa entità cosmica che consuma i corpi dei vivi e regnò prima della nascita dell'universo, al limite della distruzione. Pur completamente devastato, Oblivion sopravvive e ora cerca disperatamente un modo per sfondare nel Netherscape che separa il mondo vivente dalle Lost Lands, un mondo strano e primitivo in cui il tempo non ha alcun significato. Gli ultimi brandelli della pura energia che ha creato il mondo vivente e che ha quasi annientato Oblivion sono contenuti all'interno del Light Burden, la borsa che ogni membro della discendenza Turok ha portato. In profondità nelle Lost Lands, i fedelissimi di Oblivion hanno un'enorme sede da cui radunano i loro eserciti e dirigono le loro operazioni. Il gioco inizia con l'attuale Turok, Joshua Fireseed, che ha sogni di un bambino che deve essere protetto, poiché è l'ultimo della discendenza Fireseed. Durante quella notte, Oblivion Spawns si teletrasportano nella sua casa e cercano di uccidere Joshua nel sonno. Joshua li cattura e combatte, ma è in inferiorità numerica. Poi dice a sua sorella Danielle e a suo fratello Joseph di fuggire, mentre lui resta indietro con una bomba in mano per far saltare in aria gli Spawns insieme a se stesso. Mentre Danielle e Joseph fuggono, vengono attaccati da un mostro, ma Adon, un'aliena femmina che aveva aiutato Joshua nel gioco precedente, li salva e li teletrasporta a una riunione del consiglio per affrontare la situazione di Oblivion. Decidono che Danielle o Joseph debano diventare il prossimo Turok, e il giocatore deve scegliere. Il giocatore alla fine dovrà infiltrarsi nel quartier generale dei nemici per distruggere il flagello dell'universo.