L'Impero è tornato al potere, utilizzando una tecnologia antica per ingegnerizzare geneticamente armi bioingegnerate simili a draghi chiamate dragonmares. Una giovane ragazza, Orta, ha trascorso tutta la sua vita in una torre in una valle, imprigionata dai nomadi Seekers, che temono sia un presagio di rovina. Una notte, l'Impero attacca la valle con i suoi dragonmares, distruggendo gran parte della città. Prima che i dragonmares possano ferire Orta, appare un misterioso drago e li elimina. Orta fugge dalla valle sul drago. Evren, un generale dell'Esercito Imperiale e leader della squadriglia di dragonmare, la insegue. Viene salvata da Abadd, un drone imperiale rinnegato. Lui vola via e Orta chiede al drago di seguirlo. Nella sua ricerca, Orta incontra Mobo, un membro amichevole ma sconsiderato dei wormriders. Mobo conduce Orta attraverso una valle fluviale e un mare di cenere fino al villaggio dei wormriders. La flotta imperiale attacca il villaggio e la squadriglia di Evren fronteggia Orta, ma lei e il drago li sconfiggono. Il dragonmare di Evren si autodistrugge e Orta e il drago cadono dal cielo. Il drago ferito porta Orta a piedi attraverso una terra innevata finché le sue ali strappate si rigenerano. Respingono un attacco di un predatore volante, ma Orta prova rimorso quando vede che ha dei cuccioli. Abadd riappare e uccide la famiglia con una raffica laser. Afferma di avere informazioni sulla nascita di Orta. Scendono nelle rovine di una torre e accedono alla rete di informazioni antica nota come Sestren. Orta trova un messaggio registrato da sua madre, Azel, che dice che si è formata usando DNA che aveva recuperato da un umano in Sestren. Abadd spiega di aver appreso il segreto della riproduzione dei droni e intende usare il corpo di Orta per replicarsi all'infinito e conquistare il mondo. Orta sconfigge l'avatar di Abadd e scopre che sta dirigendosi verso la Cradle, un antico artefatto monolitico sopra la città imperiale. Lei ordina a Sestren di trasportarla lì. Orta e il drago si ritrovano in una struttura di ricerca imperiale. Dopo aver distrutto diversi esperimenti, tra cui embrioni di dragonmare, la struttura crolla. Distruggono un'unità di difesa imperiale e l'Imperatore muore nell'esplosione. La Cradle si stacca, distruggendo diverse navi imperiali e scatenando i dragonmares. I wormriders, guidati da Mobo, attaccano la flotta imperiale in città, lasciando Orta volare verso la Cradle. Dopo aver distrutto l'ultimo dragonmare e la scorza della Cradle, un oggetto a forma di bozzolo emerge dal nucleo della Cradle. Il bozzolo esplode nel gigantesco drago di Abadd, che Orta e il drago sconfiggono. Il drago, gravemente ferito, vola a terra e muore. La guerra è finita, Orta cammina verso una catena montuosa con un drago neonato. La storia di Iva