Sette anni dopo gli eventi di Prince of Persia: The Sands of Time, il Principe si ritrova costantemente braccato da una terribile bestia nota come Dahaka. Il Principe cerca consiglio da un vecchio saggio che spiega che chi rilascia The Sands of Time deve morire. Poiché il Principe ha sfuggito al suo destino, è la missione di Dahaka, guardiano della Timeline, assicurarsi che egli muoia come era destinato. L'anziano racconta anche dell'Island of Time, dove l'Empress of Time creò per la prima volta The Sands of Time. Il Principe salpa verso Island of Time, nel tentativo di impedire che The Sands of Time venga mai creato, atto che crede placare Dahaka. Dopo una battaglia in mare contro una forza nemica guidata da una misteriosa donna in nero, la nave del Principe viene capovolta; il Principe si ritrova incosciente sulla riva dell'Island of Time. Più tardi si risveglia e insegue la donna in nero attraverso la fortezza dell'Empress of Time in un portale che trasporta entrambi nel passato. Il Principe salva una donna di nome Kaileena dall'essere uccisa dalla donna in nero, il cui nome è Shahdee. Non potendo concedere al Principe un'audienza con l'Empress of Time, che è occupata a preparare The Sands of Time, Kaileena gli dice invece come sbloccare la porta della sala del trono in cui risiede l'Empress. Il Principe si fa strada attraverso la fortezza, utilizzando i portali di sabbia per viaggiare avanti e indietro tra passato e presente, e sfugge di poco a diversi incontri con Dahaka, che scopre non possa attraversare l'acqua. Il Principe attiva i meccanismi nelle due torri della fortezza - la Garden Tower e la Mechanical Tower - che fungono da serrature per la porta. Ritorna nella sala del trono solo per scoprire che Kaileena è in realtà l'Empress of Time stessa, che ha previsto nella Timeline che il Principe la ucciderà e che ha deciso di tentare di sfidare il proprio destino, proprio come sta facendo il Principe. Si scatena una battaglia e il Principe ne esce vittorioso; uccide Kaileena e torna al presente. Ciò che lo attende è il colpo di scena più drammatico della vita del Principe, e inizia a credere al sacerdote che gli aveva detto "Non puoi cambiare il tuo destino! Nessun uomo può..." Ma il Principe non è disposto a rinunciarci così facilmente.